Когда Селестия и Луна решают отойти от дел и передать бразды правления Эквестрией Твайлайт и ее друзьям, это ввергает Твайлайт в пучину неуверенности в себе. Древний злодей Грогар замышляет покорить всю Эквестрию, но у короля Сомбры есть свои идеи на этот счёт.
В то время как Твайлайт и остальные пони из основной шестёрки пытаются как-то смириться с уничтожением Дерева и Элементов Гармонии, Король Сомбра ставит перед собой целью завоевать всю Эквестрию.